Keberadaan IAIN Ponorogo tidak terlepas dari Akademi Syari’ah Abdul Wahhab (ASA) sebagai embrionya, yang didirikan pada tanggal 1 Februari 1968 atas ide KH. Syamsuddin dan KH. Chozin Dawoedy. Akademi ini kemudian dinegerikan pada tanggal 12 Mei 1970 menjadi Fakultas Syari’ah Ponorogo IAIN Sunan Ampel yang dipimpin oleh R.M.H. Aboe Amar Syamsuddin dengan menyelenggarakan Program Sarjana Muda. Selanjutnya tumbuh dan berkembang mulai tahun 1985/1986 dengan menyelenggarakan program Sarjana Lengkap (S-1) dengan membuka Jurusan Qodlo’ dan Muamalah Jinayah. Berikut adalah daftar pimpinan Fakultas Syariah Ponorogo IAIN Sunan Ampel:
1. M.H. Aboe Amar Sjamsoeddin, Dekan Fakultas Syariah Tahun 1970-1975
2. H. A. Herry Aman Zainuri, Dekan Fakultas Syariah Tahun 1975 – 1983
3. H. Sjamsul Arifin AR, Dekan Fakultas Syariah Tahun 1983- 1988
4. H. Zein Soeprapto, Dekan Fakultas Syariah Tahun 1988- 1991
5. Mohammad Sofwan, Dekan Fakultas Syariah Tahun 1991 – 1994
6. H. Nardoyo, Dekan Fakultas Syariah Tahun 1994 – 1998
Berdasarkan tuntutan perkembangan dan organisasi Perguruan Tinggi, maka dikeluarkan Keputusan Presiden Republik Indonesia Nomor 11 Tahun 1997 Tentang Pendirian Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri. Sejak saat itulah semua fakultas di lingkungan IAIN yang berlokasi di luar induk, berubah menjadi Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri (STAIN) dan tidak lagi menjadi bagian dari IAIN Sunan Ampel Surabaya. STAIN bersifat otonom dan merupakan unit organik tersendiri di lingkungan Departemen Agama (saat ini: Kementerian Agama) yang dipimpin oleh Ketua yang bertanggung jawab kepada Menteri Agama. Pembinaan STAIN secara fungsional dilakukan oleh Direktorat Jenderal Kelembagaan Agama Islam Departemen Agama.
Peresmian alih status tersebut ditandai dengan upacara yang diadakan oleh Menteri Agama RI di Jakarta. Setelah upacara peresmian, secara otomatis terjadi pemisahan dan peralihan prinsip antara Rektor IAIN dengan Ketua STAIN masing-masing. Mulai tahun akademik 1997-1998 semua urusan administrasi, pendidikan, ketenagaan, dan keuangan STAIN sepenuhnya dikelola otonom oleh masing-masing STAIN.
STAIN Ponorogo merupakan salah satu dari Fakultas daerah, yaitu Fakultas Syari’ah IAIN Sunan Ampel di Ponorogo, yang dialihstatuskan menjadi Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri. STAIN Ponorogo yang berdiri sejak tanggal 21 Maret 1997 M, bertepatan dengan tanggal 12 Dzulqaidah 1417 H. Dengan perubahan status tersebut, maka STAIN Ponorogo dapat membuka tiga Jurusan yaitu Jurusan Syari’ah, Jurusan Tarbiyah, dan Jurusan Ushuluddin.
Keberadaan STAIN Ponorogo berakhir pada tahun 2016 seiring dengan alih status menjadi IAIN Ponorogo. Selama berdiri kurang lebih 19 tahun, telah terjadi empat kali pergantian Ketua STAIN Ponorogo. Berikut adalah daftar Ketua STAIN Ponorogo sejak tahun 1997 hingga 2016.
1. H. Anshor M. Rusydi, Ketua STAIN Ponorogo Tahun 1998 – 2002
2. H. Sugihanto, M.Ag., Ketua STAIN Ponorogo Tahun 2002 – 2006
3. H. A. Rodli Makmun, M.Ag., Ketua STAIN Ponorogo Tahun 2006 – 2010
4. Hj. S. Maryam Yusuf, M.Ag., Ketua STAIN Ponorogo Tahun 2010 – 2016
Pada tahun 2016 ini, berdasarkan Perpres 75 tahun 2016, STAIN Ponorogo resmi menjadi IAIN Ponorogo. Tujuan alih status ini adalah perguruan tinggi tidak hanya menyelenggarakan pendidikan profesional dan akademik dalam lingkup satu disiplin ilmu pengetahuan, teknologi atau kesenian tertentu, tetapi lebih luas lagi adalah dapat menyelenggarakan pendidikan profesional dan akademik dalam sekelompok disiplin ilmu pengetahuan, teknologi atau kesenian sejenis.
Selain peningkatan secara kuantitas, keberadaan program studi di lingkungan IAIN Ponorogo juga mengalami peningkatan kualitas. Pada tahun 2015, telah dilaksanakan akreditasi pada program studi baru yang telah berusia dua tahun dan juga reakreditasi bagi program studi lama. Hasilnya, lima program studi baru berhasil terakreditasi B dan lima program studi lama terakreditasi B. Selanjutnya, pada tahun 2016, institusi—semula bernama STAIN Ponorogo—telah mendapatkan akreditasi B dari BAN-PT sesuai SK Nomor: 1146/SK/BAN-PT/Akred/PT/VII/2016. Berhubung terjadi alih status dari STAIN Ponorogo menjadi IAIN Ponorogo, maka BAN-PT melakukan surveilen. Hasilnya, institusi IAIN Ponorogo kembali dinyatakan terakreditasi dengan predikat B.
